Tentokrát je Spyrův úkol z kategorie těch opravdu těžkých. Musí zachránit dračí říši od odporného a zlého Rudého draka. Ten všude rozházel temné drahokamy, jež mu mají pomoci v získání absolutní nadvlády. Spyrova úloha je tak již známá. Najít, posbírat a zničit všechny černé drahokamy a tím plány Rudého draka překazit. Jak bude růžový dráček Spyro cestovat po říši, tak okamžitě pozná, které část je již pod vlivem Rudého draka, a která ne. Tam kde na zemi leží černý drahokam se totiž v realtime změní krajina, změní se vzhled nepřátel, hudba, zvuky, nebe, objekty, zkrátka všechno. To samé platí i pro situaci, kdy hráč černý drahokam zničí. Vše se totiž zase promění zpět. Spyro bude proti nepřátelům bojovat s použitím svého ohnivého dechu, švihem svého ocasu a kopem svých nohou. Všechny tyto útoky jsou navíc v průběhu hry možné dále vylepšovat. Z obyčejného plameného dechu se tak může stát vodní dech, mrznoucí, který je nutný používat proti odlišným druhům nepřátel. Vedle hlavního hrdiny Spyra hra nabízí možnost ovládat další známé postavy z předešlých dílů v sérii. Jde třeba o krtka Blinka, vážku Sparx, opičku Hunter, či tučňáka Byrda.